Johan Widerberg filmdebuterade redan som tvååring (!) i pappa Bos långfilm "Mannen på taket" 1976. Han medverkade även i "Mannen från Mallorca" (1984) och "Ormens väg på Hälleberget" (1986). 1990 spelade han huvudrollen som Didrik i TV-serien "Ebba och Didrik". Han hade tidigare medverkat i radioföljetongen baserad på samma berättelse.

På produktionsbolaget Rally-TV arbetade han under början av 90-talet tillsammans med bl a Johan Rheborg, Henrik Schyffert och Ulf Malmros, som senare regisserade Johan i TV-serien "Rapport till himlen". Dessförinnan hade han bl a medverkat i TV-produktionen "Rosenbaum: Målbrott".

Vi har även sett Johan i TV-produktioner som "Radioskugga", "Herr von Hancken" och "Norrmalmstorg". På bio har han medverkat i bl a "Polismördaren", "Selma & Johanna - en roadmovie", "Lithivm", "På fremmed mark", "Gossip", "Switching - An Interactive Movie" och "Ocean's Twelve".

Johans stora genombrott kom när han spelade huvudrollen i den Oscarnominerade och kritikerrosade filmen "Lust och fägring stor". För denna roll blev han mycket lovordad. Han uppmärksammades även för sina roller i Kjell-Åke Anderssons "Juloratoriet", baserad på Göran Tunströms roman med samma namn, samt i Colin Nutleys Oscarnominerade "Under solen".

Johan har även spelat teater. Han begick sin scendebut i "Det är från polisen" (1995) på Stockholms stadsteater och medverkade även i "Dorian Grays porträtt" på Hippodromteatern i Malmö (2001).